Auch wenn der VfL Wolfsburg gleich im ersten Oberliga-Jahr mit einem 1:0-Sieg über den Hamburger SV – jene Mannschaft, die Jahr für Jahr die Oberliga Nord dominierte und fast immer Meister wurde – für Furore sorgte, spielte der Klub ansonsten in dieser Spielklasse keine große Rolle. In den ersten drei Jahren der Zugehörigkeit entging man stets nur knapp dem Abstieg, ob unter Trainer Ludwig Lachner, Ernst Sontow oder Josef Kretschmann. Erst die Saison 1957/58 unter Trainer Walter Risse brachte mit Platz 11 Besserung. 1959 musste der VfL unter Imre Farkaszinski schließlich wieder den Gang in die Zweitklassigkeit antreten. Der Wiederaufstieg in die Regionalliga Nord gelang 1963. Im selben Jahr erreichte die Mannschaft auch das Endspiel um die deutsche Amateurmeisterschaft, das sie aber gegen die Amateure des VfB Stuttgart mit 0:1 verlor. In dieser Zeit trugen mehrere größere Vereine wie zum Beispiel der FC Bayern München und der FC Santos mit dem VfL Testspiele aus.

Erst 1970 stand der Club wieder kurz vor dem Aufstieg in die erste Liga; trotz Vizemeisterschaft in der Regionalliga Nord wurde der Aufstieg in die Bundesliga jedoch verpasst. Im selben Jahr war der VfL Wolfsburg am ersten Elfmeterschießen in der Geschichte des DFB-Pokals beteiligt. In der ersten Hauptrunde des DFB-Pokals 1970/71 gegen den FC Schalke 04 musste nach einem 2:2 n. V. im Hinspiel und einem 1:1 n. V. im Wiederholungsspiel erstmals von der neuen Regel Gebrauch gemacht werden. Die Wölfe verwandelten nur einen Strafstoß und unterlagen mit 2:4 nach Elfmeterschießen.

Für die 1974 gegründete 2. Bundesliga hatte sich der VfL zwar qualifiziert, er stieg jedoch in der Premierensaison wieder ab und verschwand nach anschließendem Wiederauf- und -abstieg für gut fünfzehn Jahre aus dem Profifußball, trotz vereinzelter Teilnahmen an den Aufstiegsrunden zur 2. Bundesliga infolge guter Platzierungen.

Zweitliga- und Bundesligaaufstieg (1990–2007)

In der Saison 1990/91 wurde man zwar erstmals Meister in der Oberliga Nord, scheiterte aber wieder einmal in der Aufstiegsrunde. Nach erneuter Meisterschaft 1992 gelang anschließend auch der Sieg in der Aufstiegsrunde und damit der Sprung in die Zweite Liga. Anschließend etablierte sich der VfL zunächst in der Zweiten Liga. Unter der Führung von Manager Peter Pander wurde der Club dann bereits 1995 zum Aufstiegsaspiranten. Trotz Tabellenführung bis zum 22. Spieltag scheiterte man allerdings noch aufgrund des schlechteren Torverhältnisses an Fortuna Düsseldorf und verlor obendrein das DFB-Pokalfinale gegen Borussia Mönchengladbach mit 0:3. Am 11. Juni 1997 stieg der VfL schließlich in die Bundesliga auf. In einem Quasi-Endspiel gegen den 1. FSV Mainz 05, der mit einem Sieg ebenfalls noch hätte aufsteigen können, siegte Wolfsburg mit 5:4. Roy Präger und Detlev Dammeier erzielten jeweils zwei Tore.

Seitdem hat sich der VfL Wolfsburg zu einer festen Größe in der Bundesliga entwickelt. Bereits 1999 gelang der Mannschaft der Einzug in den UEFA-Pokal, danach qualifizierte man sich fünfmal für den UI-Cup. Im Herbst 2004 wurde das Team erstmals Tabellenführer der Bundesliga. 2006 und 2007 schloss man die Saison allerdings jeweils nur als 15. ab und entging dem Abstieg nur knapp; 2006 gelang der Klassenerhalt mit nur einem Punkt Vorsprung auf den 1. FC Kaiserslautern erst am letzten Spieltag.

Ära Magath mit der Meisterschaft 2009 (2007–2009)

Am 30. Mai 2007 wurde bekannt, dass Felix Magath ab dem 15. Juni in Personalunion neuer Trainer, Manager und Geschäftsführer bei den Wölfen wird. Sein Aufgabengebiet umfasste zudem die Betreuung des Nachwuchsbereiches sowie des restlichen sportlichen Bereiches. Ihm wurde damit freie Hand gelassen, was er auch mit Beginn der Saison 2007/08 konsequent nutzte. Das Personalkarussell drehte sich gewaltig und den namhaften Abgängen (unter anderem Kevin Hofland, Diego Klimowicz, Mike Hanke) standen viele Neuzugänge gegenüber. Neben erfahrenen Spielern wie Ricardo Costa, Josué und Grafite wurden junge Spieler wie Marcel Schäfer, Jan Šimůnek, Sascha Riether, Christian Gentner und Ashkan Dejagah verpflichtet, die sich schnell ins Mannschaftsgefüge eingliederten und Stammspieler wurden. Der langjährige Torhüter Simon Jentzsch wurde im Winter durch den jungen Diego Benaglio abgelöst. Zur Überraschung aller wurde am Ende der Spielzeit ein UEFA-Pokal-Platz erreicht. Den dafür nötigen Tabellenplatz 5 sicherte sich die Mannschaft am letzten Spieltag durch einen 4:2-Erfolg bei Borussia Dortmund. Zudem erreichte man 2007 und 2008 das Halbfinale im DFB-Pokal; dort scheiterte man gegen den VfB Stuttgart (0:1) und beim FC Bayern München (0:2).

Um den Kader weiter aufzuwerten, versuchte Magath im Sommer 2008, wie schon im Vorjahr, sich die Dienste erfahrener und zu entwickelnder Spieler zu sichern. Mit Andrea Barzagli und Cristian Zaccardo verpflichtete er zwei italienische Weltmeister von 2006, die der Abwehr größere Stabilität geben sollten. Außerdem kamen der türkische Juniorenauswahlspieler Mahir Sağlık und das deutsche Stürmertalent Alexander Esswein in die VW-Stadt.

In der ersten Runde des UEFA-Pokals stand die Mannschaft Rapid Bukarest gegenüber. Das Hinspiel wurde durch ein Tor von Grafite mit 1:0 gewonnen, das Rückspiel in Bukarest endete 1:1. Nun sah sich der VfL in der Gruppe E der AC Mailand, dem SC Heerenveen, Sporting Braga und dem FC Portsmouth gegenüber; er schaffte es, durch ein 2:2 gegen die Mailänder die Gruppe als Erster abzuschließen. Im Sechzehntelfinale schied man gegen Paris Saint-Germain aus.

Der größte sportliche Erfolg war der Gewinn der deutschen Meisterschaft in der Saison 2008/09. Maßgeblichen Anteil hatten neben Trainer Magath die beiden Stürmer Grafite und Edin Džeko, die zusammen 54 der insgesamt 80 Wolfsburger Tore erzielten, sowie Zvjezdan Misimović, der mit 22 Vorlagen der beste Vorbereiter der Bundesligageschichte wurde. Mit den 54 Toren (dies entspricht einer Quote von 68 %) wurde die bisherige Bestmarke des Duos Gerd Müller und Uli Hoeneß aus der Saison 1971/72 übertroffen. Mit 28 Treffern wurde Grafite außerdem Torschützenkönig. Der VfL Wolfsburg war der zwölfte Meister der Bundesligageschichte und der erste neue Titelträger seit 1970, der auf der Meisterschale verewigt wurde. Außerdem war der VfL der erste niedersächsische Meister seit Eintracht Braunschweig im Jahr 1967.

Mittelmaß, Pokalsieg 2015 und Abstiegskampf (2009–2018)

Ende Juni 2009 löste Magath überraschend seinen Vertrag mit Wolfsburg auf und wechselte zum FC Schalke 04. Sein Nachfolger zur Saison 2009/10 wurde Armin Veh, der zunächst nicht nur als Trainer, sondern auch – wie zuvor Magath – als Sportdirektor und Geschäftsführer in Personalunion tätig war. Im Januar 2010 wurde Dieter Hoeneß als Manager eingestellt, der Veh in diesem Aufgabenbereich entlasten sollte. Ende Januar 2010, nach neun Pflichtspielen ohne Sieg und zuletzt einer 2:3-Niederlage gegen den 1. FC Köln, wurde Armin Veh beurlaubt. Er wurde durch Lorenz-Günther Köstner ersetzt, der bis auf Weiteres die Aufgaben des Cheftrainers der ersten Mannschaft des VfL Wolfsburg übernahm.

Zur Saison 2010/11 wurde nach langwieriger Trainersuche der ehemalige Nationaltrainer Englands, Steve McClaren, verpflichtet. Damit engagierte der VfL Wolfsburg als erster Bundesligist einen englischen Trainer. Dieser hatte im Vorjahr mit dem FC Twente die Meisterschaft in den Niederlanden gewonnen. Als Assistenz-Trainer wurde der ehemalige Fußballprofi und Weltmeister von 1990, Pierre Littbarski, eingestellt. Am 7. Februar 2011 wurde McClaren jedoch wegen Erfolglosigkeit schon wieder entlassen und Littbarski übernahm den Posten des Cheftrainers.

Am 18. März 2011 wurde schließlich die Rückkehr von Felix Magath als Trainer und Geschäftsführer Sport bekanntgegeben, der die „Wölfe“ mitten im Abstiegskampf übernahm und durch einen 3:1-Sieg in Hoffenheim am letzten Spieltag der Saison 2010/11 die Klasse hielt.

Am 25. Oktober 2012 wurde Magath vorzeitig von seinen Aufgaben entbunden – nach acht Spieltagen der Saison 2012/13 stand die Mannschaft auf dem letzten Platz; sie hatte bis dahin lediglich zwei Tore erzielt. Erneut betreute zunächst der bisherige Amateure-Trainer Lorenz-Günther Köstner den VfL. Das erste Spiel unter seiner Regie war ein 4:1-Sieg gegen Fortuna Düsseldorf. Am 22. Dezember 2012 wurde der bisherige Cheftrainer des 1. FC Nürnberg, Dieter Hecking, von dem aus Bremen gekommenen Geschäftsführer Klaus Allofs für die erste Mannschaft als Cheftrainer verpflichtet. Er erhielt einen Vertrag bis 2016.

2014 qualifizierte man sich nach fünf Jahren wieder für die Europa League. Im Januar 2015 verpflichtete der VfL Wolfsburg André Schürrle vom FC Chelsea, der als bis dahin teuerster Einkauf des VfL gilt. In der Europa League erreichte der VfL das Viertelfinale, in dem sie gegen den SSC Neapel ausschieden. Die Bundesliga-Saison wurde als Vizemeister abgeschlossen, wodurch der VfL an der UEFA Champions League 2015/16 teilnahm.

Am 30. Mai 2015 gewann der VfL Wolfsburg mit einem 3:1-Sieg gegen Borussia Dortmund das 72. DFB-Pokalfinale. Es war der erste DFB-Pokalsieg des VfL. Am 1. August 2015 gewann man gegen den FC Bayern München den DFL-Supercup.

Im August 2015 wechselte der deutsche Fußballer des Jahres Kevin De Bruyne für eine Bundesliga-Rekordsumme von etwa 75 Millionen Euro zu Manchester City. In der Champions League erreichte der VfL den Gruppensieg vor PSV Eindhoven, Manchester United und ZSKA Moskau und setzte sich anschließend im Achtelfinale gegen KAA Gent durch. Am 6. April 2016 siegte der VfL Wolfsburg im Hinspiel des Viertelfinales 2:0 über Real Madrid. Das Rückspiel wurde jedoch 0:3 verloren, sodass man ausschied. Die Bundesligasaison schloss Wolfsburg auf dem achten Tabellenplatz ab und verpasste damit die erneute Qualifikation für den Europapokal.

Am letzten Spieltag der Saison 2016/17 rutschte der VfL vom 15. auf den 16. Tabellenplatz ab, nachdem er das letzte Bundesligaspiel gegen den damaligen 16., den Hamburger SV, verloren hatte. Der VfL musste in die Relegation, in der er sich im Heimspiel und im Auswärtsspiel jeweils mit 1:0 gegen den Lokalrivalen Eintracht Braunschweig durchsetzte und den Klassenerhalt schaffte. Am 18. September 2017 trennte man sich vom Cheftrainer Andries Jonker und stellte als neuen Trainer Martin Schmidt vor. Am 19. Februar 2018 trat Martin Schmidt mit sofortiger Wirkung zurück und Bruno Labbadia übernahm das Traineramt. Ende April 2018 wurde der Sportdirektor Olaf Rebbe entlassen. Durch einen 4:1-Sieg gegen den 1. FC Köln sicherte sich Wolfsburg am letzten Spieltag der Saison die Teilnahme an der Relegation, in der mit zwei Siegen (3:1, 1:0) gegen Holstein Kiel wie im Vorjahr der Klassenerhalt gelang.

Teilnahme am Europapokal, Niedergang und Abstieg (2018–2026)

Zur Saison 2018/19 wurde Jörg Schmadtke als neuer Geschäftsführer Sport verpflichtet. Unter ihm wurde Marcel Schäfer neuer Sportdirektor. Im Sommer 2018 verließ mit Daniel Didavi ein Stammspieler den Verein, als dieser sich dem VfB Stuttgart anschloss. Von den Schwaben wurde derweil Daniel Ginczek verpflichtet. Auch der Niederländer Wout Weghorst von AZ, der mit 17 Toren treffsicherster Schütze wurde und Jerome Roussillon vom HSC Montpellier stießen zum VfL. Die Saison begann mit einem 1:0-Sieg in der ersten Runde des DFB-Pokals bei der SV Elversberg. In die Bundesliga startete der VfL Wolfsburg mit einem 2:1-Sieg gegen Vizemeister Schalke, ehe er in der Folgezeit in zehn Spielen nur zwei Siege holte und dadurch auf den 11. Platz abrutschte. Zum Ende der Hinrunde belegte der VfL den 5. Tabellenplatz. Durch sechs Niederlagen und drei Unentschieden bei acht Siegen belegten die Wolfsburger zum Ende der Saison den 6. Tabellenplatz und qualifizierten sich somit unter Trainer Labbadia nach der letztjährigen Rettung durch die Relegation noch für die Gruppenphase der UEFA Europa League.

Trotz des Erfolgs trennten sich die Wege des VfL und des Trainers, da Labbadia seinen auslaufenden Vertrag nicht verlängern wollte. Als Nachfolger für die Saison 2019/20 wurde Oliver Glasner verpflichtet, der im Vorjahr mit dem Linzer ASK die österreichische Vizemeisterschaft errang. Glasner unterschrieb einen Vertrag bis 2022. Auch unter ihm spielten die Wolfsburger in der ganzen Spielzeit um die internationalen Plätze; am Ende erreichte der VfL den siebten Platz, was ihm die Teilnahme an der 2. Qualifikationsrunde der Europa League ermöglicht. Beim 5:3-Erfolg über Werder Bremen am 28. November 2020 gelang den Wölfen der 300. Bundesliga-Sieg der Vereinsgeschichte.

Auch in der Folgesaison 2020/21 spielten die Wolfsburger eine gute Rolle. Nahezu die gesamte Rückrunde war die Vize-Meisterschaft in Reichweite. Durch Niederlagen gegen Frankfurt, München und Dortmund zum Ende der Spielzeit hin reichte es schließlich zum vierten Platz und somit zur Qualifikation für die UEFA Champions League 2021/22. Trotzdem beendeten der Verein und sein Trainer ihre Zusammenarbeit, ein Grund waren große Meinungsunterschiede zwischen Jörg Schmadtke und Oliver Glasner. Der fand eine neue Aufgabe als Cheftrainer von Eintracht Frankfurt.

Unter Mark van Bommel startete der VfL mit vier Siegen in die neue Saison und übernahm vorerst die Tabellenspitze. In den folgenden acht Pflichtspielen gab es jedoch nur drei Unentschieden und fünf Niederlagen, darunter das Pokalaus gegen Preußen Münster wegen eines Wechselfehlers. Wegen dieser Misserfolge musste der Trainer seinen Hut nehmen. Neuer Übungsleiter wurde Florian Kohfeldt, der mit drei Pflichtspielsiegen in die Saison startete. In der Folge lief es jedoch in der Bundesliga nicht so gut, sodass sich die Wolfsburger lange Zeit in Abstiegsgefahr befanden und erst gegen Ende der Saison die nötigen Punkte einfuhren, um in der Abschlusstabelle den zwölften Tabellenplatz zu belegen. In der Champions League hätten die Niedersachsen am letzten Spieltag der Gruppenphase noch die Chance gehabt, sich für das Achtelfinale zu qualifizieren, durch die Niederlage gegen den OSC Lille wurde jedoch auch der dritte Platz im Pool und damit die Chance auf die Teilnahme an der Europa League verspielt. Einen Tag nach dem Ende der Spielzeit trennte sich der Verein auch von diesem Trainer.

Neuer Chefübungsleiter in der Spielzeit 22/23 wurde Niko Kovač. Nach mäßigem Saisonstart gelang den Wölfen am sechsten Spieltag der erste Sieg gegen Eintracht Frankfurt, einen der früheren Vereine ihres Trainers. Am Saisonende erreichte man mit einem Punkt Rückstand auf Platz sieben den achten Platz und verpasste damit die Teilnahme an den Play-offs zur UEFA Europa Conference League 2023/24 knapp. Von Anfang Februar 2023 bis April 2024 war Marcel Schäfer Sport-Geschäftsführer. Er trat die Nachfolge von Jörg Schmadtke an, der seinen auslaufenden Vertrag nicht mehr verlängerte. Schäfers Aufgaben auf der Position des Sportdirektors übernahm wiederum Sebastian Schindzielorz. Von Juli 2024 bis März 2026 war der Däne Peter Christiansen Sport-Geschäftsführer des Vereins. Nachdem der VfL Wolfsburg in der Saison 2023/24 als 12. und 2024/25 als 11. im gesicherten Mittelfeld landete, erreichte man in der Saison 2025/26 nur den 16. Platz der Bundesliga und unterlag im zweiten Spiel beim Zweitligisten SC Paderborn 07 1:2 n. V. in der Relegation, was den Abstieg in die 2. Bundesliga für die Saison 2026/27 bedeutete.